Drużyna Pierścienia powstała podczas Wielkiej Narady u Elronda, gdzie debatowano nad Pierścieniem Władzy. Przyniesiony przez Froda Baggins'a do Imladris, nie mógł tam pozostać ze względu na zbyt duże ryzyko ataku Sił Ciemności. Elrond zdawał sobie z tego sprawę, dlatego namawiał do zniszczenia go w ogniu Orodruiny, gdzie został on stworzony. Wymagało to jednak ogromnego poświęcenia ze strony tego, kto zdecyduje się na taką wyprawę. Sama narada miała bardzo burzliwy przebieg nie tylko ze względu na obecność Pierścienia Władzy i jego negatywny wpływ na zebranych, lecz również dlatego, że pierwszy raz od dawien dawna na wspólnym posiedzieniu zgromadzili się przedstawiciele różnych ras i kultur, co sprzyjało konfliktom. Jedynym, który zgodził się nieść Pierścień Władzy był hobbit Frodo- niepozorny niziołek zadziwił swą odwagą wszystkich obecnych na naradzie. W rzeczywistości jako jedyny nie zdawał sobie sprawy z powagi sytuacji i ogromu tej wyprawy. W tym momencie Frodo stał się Powiernikiem Pierścienia, a towarzyszyć mu postanowili: Gandalf Szary (czarodziej), Aragorn II (Dunedain, syn Arathorna II i spadkobierca tronu Gondoru), Legolas (elf, książę Mrocznej Puszczy i syn króla Thranduila), Gimli (krasnolud, syn Gloina), Boromir (człowiek, książę Gondoru, syn namiestnika Denethora II) oraz hobbici- Samwise Gamgee, Meriadock Brandybuck i Peregrin Tuk.
Wyprawa od początku borykała się z wieloma trudnościami. Śródziemie było pogrążone w wojnie, która pochłaniała coraz to większe obszary. Bezpieczne ścieżki kurczyły się z każdą chwilą, a sprzymierzeńcy musieli bronić własnych granic. Wrogowie ścigali Drużynę, a Frodo powoli zaczynał zdawać sobie sprawę z tego, że to zadanie może go przewyższyć. Podczas przeprawy przez Morię zginął Gandlaf Szary- starł się ze starożytnym demonem Balrogiem, by umożliwić reszcie grupy ucieczkę. U brzegów Anduiny na Amon Hen, podczas ataku Uruk-Hai poległ Boromir. Tutaj też Druźyna się rozpadła. Frodo i Sam udali się w stronę Mordoru, Merry i Pippin zostali uprowadzeni przez orków, a Aragorn, Legolas i Gimli ruszyli z odsieczą porwanym hobbitom. Trzech wędrowców ścieżka zawiodła do Rohanu i Gondoru, gdzie walczyli z armiami Sarumana (bitwa o Helmowy Jar) i Saurona (bitwa na Polach Pelennoru), a także spotkali odrodzonego Gandalfa Białego. Merry i Pippin po uwolnieniu się z rąk Uruk-Hai znaleźli schronienie w lesie Fangorn wśród Entów, a następnie los rzucił ich na równiny Rohanu i do Gondoru. W tym czasie Frodo i Sam niestrudzenie wędrowali do Mordoru prowadzeni przez zdradzieckiego Golluma, która ponad wszystko pragnął odzyskać swój skarb.
Drużyna Pierścienia zjednoczyła się ponownie dopiero pod Czarną Bramą podczas bitwy pod Morannonem. Wówczas Frodo i Sam pokonywali ostatni odcinek swej drogi i byli bliscy zniszczenia Pierścienia Władzy. W tym samym czasie Aragorn, Legolas, Gimli, Gandalf, Merry i Pippin walczyli z armią Saurona, by odciągnąć ją od Orodruiny i umożliwić hobbitom względnie bezpieczną przeprawę do wulkanu. W chwili zniszczenia Pierścienia Władzy misja Drużyny została wypełniona, a jej członkowie mogli powrócić do swych domów. Aragorn został królem Gondoru i osiadł w Minas Tirith, hobbici Sam, Merry i Pippin powrócili do Shire'u, a Gandalf wraz z Frodem odpłynął do Valinoru. Ostatecznie Drużyna przestała istnieć, gdy po śmierci Aragorna za morze odeszli Legolas i Gimli. Wyprawa Drużyny Pierścienia była niezwykle ważna i umożliwiła wygranie wojny Wolnym Ludom Śródziemia. Dzięki zniszczeniu Pierścienia Władzy duch Saurona został ostatecznie unicestwiony, a Arda zyskała upragniony pokój. Drużyna zjednoczyła we wspólnym celu istoty z różnych światów, odmiennych kulturowo i wartościowo, i pozwoliła im przełamać odwieczne bariery, łącząc ich serca na zawsze.